mesЭкстремальная биомедицинаExtreme Medicine3033-89643033-8972Centre for Strategic Planning of the Federal Medical and Biological Agency10.47183/mes.2025-308mes-308Research ArticleГЛАВНАЯ ТЕМА: АКТУАЛЬНЫЕ ВОПРОСЫ КЛИНИЧЕСКОЙ НЕВРОЛОГИИ И ИНСТРУМЕНТАЛЬНОЙ ДИАГНОСТИКИ ЗАБОЛЕВАНИЙ НЕРВНОЙ СИСТЕМЫMAIN TOPIC: TOPICAL ISSUES OF CLINICAL NEUROLOGY & NEUROLOGICAL DISORDER INSTRUMENTAL DIAGNOSTICSВыявление синдрома неглекта у лиц, перенесших церебральный инсульт, с использованием традиционных тестов и метода айтрекингаIdentification of neglect syndrome in cerebral stroke patients using standard tests and eye tracking methodhttps://orcid.org/0000-0001-7442-0903АйзенштейнА. Д.AizenshteinA. D.

Айзенштейн Алина Дмитриевна

Москва

Alina D. Aizenshtein 

Moscow

alinaaiz@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0003-2214-3187ШуруповаМ. А.ShurupovaM. A.

Шурупова Марина Алексеевна, канд. биол. наук

Москва

Marina A. Shurupova, Cand. Sci. (Biol.)

Moscow

shurupova.marina.msu@gmail.comhttps://orcid.org/0009-0007-2605-5439ЭнееваС. А.EneevaS. A.

Энеева Салима Артуровна

Москва

Salima A. Eneeva 

Moscow

sali1225@yande.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3180-5525ИвановаГ. Е.IvanovaG. E.

Иванова Галина Евгеньевна, д-р. мед. наук, профессор

Москва

Galina E. Ivanova, Dr. Sci. (Med.), Professor

Moscow

reabilivanova@mail.ruФедеральный центр мозга и нейротехнологий Федерального медико-биологического агентстваРоссияFederal Center of Brain Research and NeurotechnologiesRussian FederationФедеральный центр мозга и нейротехнологий Федерального медико-биологического агентства; Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова; Национальный медицинский исследовательский центр детской гематологии, онкологии и иммунологии им. Д. РогачеваРоссияFederal Center of Brain Research and Neurotechnologies; Lomonosov Moscow State University; Dmitry Rogachev National Medical Research Center of Pediatric Hematology, Oncology and ImmunologyRussian FederationФедеральный центр мозга и нейротехнологий Федерального медико-биологического агентства; Российский национальный исследовательский медицинский университет им. Н.И. ПироговаРоссияFederal Center of Brain Research and Neurotechnologies; Pirogov Russian National Research Medical UniversityRussian Federation202526062025272161168Copyright © Айзенштейн А.Д., Шурупова М.А., Энеева С.А., Иванова Г.Е., 20252025Айзенштейн А.Д., Шурупова М.А., Энеева С.А., Иванова Г.Е.Aizenshtein A.D., Shurupova M.A., Eneeva S.A., Ivanova G.E.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.extrememedicine.ru/jour/article/view/308Введение

Введение. У 30–40% пациентов, перенесших острое нарушение мозгового кровообращения (ОНМК), наблюдается синдром одностороннего пространственного игнорирования (неглект). Традиционные методы диагностики включают нейропсихологические тесты (НТ), а метод айтрекинга предлагает перспективы для объективной оценки зрительного внимания.

Цель

Цель. Оценка диагностической возможности классических нейропсихологических методик и метода айтрекинга для выявления синдрома неглекта у пациентов, перенесших инсульт.

Материалы и методы

Материалы и методы. В исследовании приняли участие 38 пациентов (25 мужчин, 13 женщин; средний возраст 59,7 ± 12,7 года), перенесших ОНМК. Для диагностики синдрома неглекта использовали Bells test (BT), Albert’s test (AT), Line bisection test (LBS) и компьютерную версию Apple test (ApT), метод айтрекинга (поисковая задача для регистрации зрительной активности).

Результаты

Результаты. Данные выполнения LBS теста продемонстрировали наибольшую чувствительность к выявлению синдрома неглекта. Получены достоверные корреляции (p < 0,01) между результатами BT, AT, LBS и ApT и результатами зрительного поиска на айтрекере (p = 0,025), указывающие на определение схожей степени наблюдаемого дефицита разными методами. Латентность нахождения стимулов в левом полуполе при выполнении поисковой задачи на айтрекере достоверно выше, чем в правом (p < 0,001). Пациенты с ишемическим инсультом хуже, чем пациенты с геморрагическим, выполняли AT (p = 0,009), чаще ошибались в LBS (p = 0,043). Чем сильнее была выражена у пациента тяжесть неглекта, тем хуже были выполнены AT (p = 0,004), LBS (p = 0,05), ApTego- (p = 0,036). Фактор снижения зрения оказывал значимое влияние при тестировании LBS (p = 0,02).

Выводы

Выводы. Объединение НТ и метода айтрекинга предоставляет объективные данные для диагностики синдрома неглекта. Тест LBS продемонстрировал наибольшую чувствительность к выявлению синдрома неглекта, а результаты метода айтрекинга сопоставимы с данными бланковых тестов, что повышает точность диагностики синдрома неглекта. Были выявлены факторы, влияющие на выполнение диагностических тестов: тип инсульта, степень выраженности неглекта и фактор снижения зрения.

Introduction

Introduction. About 30–40% of patients who have suffered from acute cerebrovascular accident (ACVA) experience a syndrome of unilateral spatial neglect. Neuropsychological testing (NT) is a routine diagnostic technique, while the method eye tracking offers prospects for an objective assessment of visual attention.

Objective

Objective. Evaluation of the diagnostic capabilities of classical neuropsychological techniques and eye tracking to detect the neglect syndrome in stroke patients.

Materials and methods

Materials and methods. The study involved 38 stroke patients (25 men, 13 women; mean age 59.7 ± 12.7 years). The Bells test (BT), Albert’s test (AT), Line bisection test (LBS), the computer version of the Apple test (ApT), and the eye tracking method (a search task for recording visual activity) were used to diagnose the neglect syndrome.

Results

Results. The LBS test data demonstrated the greatest sensitivity in the detection of neglect syndrome. Significant correlations (p < 0.01) were obtained between the results of BT, AT, LBS, and ApT and the results of eye tracker visual search (p = 0.025), indicating the detection of a similar degree of observed deficiency by different methods. The latency of finding stimuli in the left half-field when performing a search task on an eye tracker is significantly higher than in the right side (p < 0.001). Ischemic stroke patients performed AT worse (p = 0.009) than hemorrhagic stroke patients, and they were more mistaken in LBS (p = 0.043). The more pronounced severity of the patients’ neglect, the worse the AT (p = 0.004), LBS (p = 0.05), and Aptego (p = 0.036) were performed. The visual impairment factor had a significant effect in LBS testing (p = 0.02).

Conclusions

Conclusions. The combination of neuropsychological tests and eye tracking provides objective data for the diagnosis of neglect syndrome. The LBS test demonstrated the greatest sensitivity in detecting the neglect syndrome. The results of eye tracking were found to be comparable with those of pencil-and-paper tests, which increases the accuracy of the diagnosis of neglect syndrome. The following factors influencing the performance of diagnostic tests were identified: stroke type, neglect severity, and visual impairment.

неглектсиндром одностороннего пространственного игнорированиядиагностика инсультанейропсихологические тестыбланковые методыайтрекингинсультneglectunilateral spatial neglect syndromestroke diagnosisneuropsychological testspencil-and-paper testseye trackingstrokeРабота выполнена в рамках НИР «Использование виртуальных сред с биологической обратной связью для коррекции когнитивных и аффективных нарушений», государственное задание ФГБУ «ФЦМН» ФМБА России № 122022100104-5.the work was supported by state assignment No. 122022100104-5 “Use of virtual environments with biofeedback for the correction of cognitive and affective disorders.”ReferencesKerkhoff G, Rode G, Clarke S. Treating neurovisual deficits and spatial neglect. Clinical pathways in stroke rehabilitation. 2021;191–217. https://doi.org/10.1007/978-3-030-58505-1Kerkhoff G, Rode G, Clarke S. Treating neurovisual deficits and spatial neglect. Clinical pathways in stroke rehabilitation. 2021;191–217. https://doi.org/10.1007/978-3-030-58505-1Шурупова МА, Айзенштейн АД, Иванова ГЕ. Гомонимная гемианопсия и зрительный неглект. Часть I — феноменология, диагностика. Физическая и реабилитационная медицина, медицинская реабилитация. 2022;4(4):244–58. https://doi.org/10.36425/rehab112424Shurupova MA, Aizenshtein AD, Ivanova GE. Homonymous hemianopia and visual neglect: I — phenomenology, diagnosis. Physical and rehabilitation medicine, medical rehabilitation. 2022;4(4):244–58 (In Russ.). https://doi.org/10.36425/rehab112424Буклина СБ. Нарушения высших психических функций при поражении глубинных и стволовых структур мозга. М.: МЕДпресс-информ; 2016. Buklina SB. Disorders of higher mental functions with damage to the deep and stem structures of the brain. Мoscow: MEDpress-inform; 2016 (In Russ.).Buklina SB. Disorders of higher mental functions with damage to the deep and stem structures of the brain. Мoscow: MEDpress-inform; 2016 (In Russ.).Heilman KM, Valenstein E. Mechanisms underlying hemispatial neglect. Annals of Neurology: Official Journal of the American Neurological Association and the Child Neurology Society. 1979;5(2):166–70. https://doi.org/10.1002/ana.410050210Heilman KM, Valenstein E. Mechanisms underlying hemispatial neglect. Annals of Neurology: Official Journal of the American Neurological Association and the Child Neurology Society. 1979;5(2):166–70. https://doi.org/10.1002/ana.410050210Williams L, Kernot J, Hillier SL, Loetscher T. Spatial neglect subtypes, definitions and assessment tools: a scoping review. Frontiers in neurology. 2021;12:742365. https://doi.org/10.3389/fneur.2021.742365Williams L, Kernot J, Hillier SL, Loetscher T. Spatial neglect subtypes, definitions and assessment tools: a scoping review. Frontiers in neurology. 2021;12:742365. https://doi.org/10.3389/fneur.2021.742365Esposito E, Shekhtman G, Chen P. Prevalence of spatial neglect post-stroke: A systematic review. Annals of Physical and Rehabilitation Medicine. 2021;64(5):101459. https://doi.org/10.1016/j.rehab.2020.10.010Esposito E, Shekhtman G, Chen P. Prevalence of spatial neglect post-stroke: A systematic review. Annals of Physical and Rehabilitation Medicine. 2021;64(5):101459. https://doi.org/10.1016/j.rehab.2020.10.010Marsh EB, Hillis AE. Dissociation between egocentric and allocentric visuospatial and tactile neglect in acute stroke. Cortex. 2008; 44(9):1215–20. https://doi.org/10.1016/j.cortex.2006.02.002Marsh EB, Hillis AE. Dissociation between egocentric and allocentric visuospatial and tactile neglect in acute stroke. Cortex. 2008; 44(9):1215–20. https://doi.org/10.1016/j.cortex.2006.02.002Terruzzi S, Albini F, Massetti G, Etzi R, Gallace A, Vallar G. The neuropsychological assessment of unilateral spatial neglect through computerized and virtual reality tools: a scoping review. Neuropsychology Review. 2024; 34(2):363–401. https://doi.org/10.1007/s11065-023-09586-3Terruzzi S, Albini F, Massetti G, Etzi R, Gallace A, Vallar G. The neuropsychological assessment of unilateral spatial neglect through computerized and virtual reality tools: a scoping review. Neuropsychology Review. 2024; 34(2):363–401. https://doi.org/10.1007/s11065-023-09586-3Kerkhoff G. Multimodal spatial orientation deficits in left-sided visual neglect. Neuropsychologia. 1999;37(12):1387–405. https://doi.org/10.1016/S0028-3932(99)00031-7Kerkhoff G. Multimodal spatial orientation deficits in left-sided visual neglect. Neuropsychologia. 1999;37(12):1387–405. https://doi.org/10.1016/S0028-3932(99)00031-7Буслович ЕВ, Кулеш АА, Семашкова ТД. Изучение психометрического статуса методики диагностики симптома игнорирования. Социальные и гуманитарные науки: теория и практика. 2018;1(2):764–74. EDN: VPJSPGBuslovich EV, Kulesh AA, Semashkova TD. Studying of method’s psychometric status of diagnostics unilateral spatial neglect. Social Sciences and Humanities Theory and Practice. 2018;1(2):764–74 (In Russ.). EDN: VPJSPGKaufmann BC, Cazzoli D, Pflugshaupt T, et al. Eyetracking during free visual exploration detects neglect more reliably than paper-pencil tests. Cortex. 2020;129:223–35. https://doi.org/10.1016/j.cortex.2020.04.021Kaufmann BC, Cazzoli D, Pflugshaupt T, et al. Eyetracking during free visual exploration detects neglect more reliably than paper-pencil tests. Cortex. 2020;129:223–35. https://doi.org/10.1016/j.cortex.2020.04.021Albert ML. A simple test of visual neglect. Neurology. 1973;23(6):658. https://doi.org/10.1212/WNL.23.6.658Albert ML. A simple test of visual neglect. Neurology. 1973;23(6):658. https://doi.org/10.1212/WNL.23.6.658Gauthier L, et al. The bells test: a quantitative and qualitative test for visual neglect. International journal of clinical neuropsychology. 1989;11(2):49–54.Gauthier L, et al. The bells test: a quantitative and qualitative test for visual neglect. International journal of clinical neuropsychology. 1989;11(2):49–54.Schenkenberg T, Bradford DC, Ajax ET. Line bisection and unilateral visual neglect in patients with neurologic impairment. Neurology. 1980;30(5):509. https://doi.org/10.1212/WNL.30.5.509Schenkenberg T, Bradford DC, Ajax ET. Line bisection and unilateral visual neglect in patients with neurologic impairment. Neurology. 1980;30(5):509. https://doi.org/10.1212/WNL.30.5.509Bickerton WL, et al. Separating forms of neglect using the Apples Test: validation and functional prediction in chronic and acute stroke. Neuropsychology. 2011;25(5):567. https://doi.org/10.1037/a0023501Bickerton WL, et al. Separating forms of neglect using the Apples Test: validation and functional prediction in chronic and acute stroke. Neuropsychology. 2011;25(5):567. https://doi.org/10.1037/a0023501Jang H, Jang JS. Standardization of apple cancellation test for neglect patients in Korea: An observational study. World Journal of Clinical Cases. 2023;11(22):5236. https://doi.org/10.12998/wjcc.v11.i22.5236Jang H, Jang JS. Standardization of apple cancellation test for neglect patients in Korea: An observational study. World Journal of Clinical Cases. 2023;11(22):5236. https://doi.org/10.12998/wjcc.v11.i22.5236Kunka B, Kostek B. Exploiting audio-visual correlation by means of gaze tracking. International Journal of Computer Science and Applications. 2010;7(3):104–22.Kunka B, Kostek B. Exploiting audio-visual correlation by means of gaze tracking. International Journal of Computer Science and Applications. 2010;7(3):104–22.Григорьева ВН, Семака МА, Сорокина ТА. Неглект у больных с острым нелакунарным полушарным ишемическим инсультом: клинические подтипы, частота встречаемости и связь с локализацией очага поражения. Медицинский альманах. 2024;2(79):67–75.Grigoryeva VN, Semaka MA, Sorokina TA. Neglect in patients with acute non-lacunar hemispheric ischemic stroke: clinical subtypes, their incidence and association with the lesion localization. Medical Almanac. 2024;2(79):67–75 (In Russ.).Pouget A., Driver J. Relating unilateral neglect to the neural coding of space. Current opinion in neurobiology. 2000;10(2):242–9. https://doi.org/10.1016/S0959-4388(00)00077-5Pouget A., Driver J. Relating unilateral neglect to the neural coding of space. Current opinion in neurobiology. 2000;10(2):242–9. https://doi.org/10.1016/S0959-4388(00)00077-5Dai S, et al. Lateropulsion after hemispheric stroke: a form of spatial neglect involving graviception. Neurology. 2021;96(17):e2160–71. https://doi.org/10.1212/WNL.0000000000011826Dai S, et al. Lateropulsion after hemispheric stroke: a form of spatial neglect involving graviception. Neurology. 2021;96(17):e2160–71. https://doi.org/10.1212/WNL.0000000000011826Embrechts E, et al. Association between spatial neglect and impaired verticality perception after stroke: A systematic review. Annals of Physical and Rehabilitation Medicine. 2023;66(3):101700. https://doi.org/10.1016/j.rehab.2022.101700Embrechts E, et al. Association between spatial neglect and impaired verticality perception after stroke: A systematic review. Annals of Physical and Rehabilitation Medicine. 2023;66(3):101700. https://doi.org/10.1016/j.rehab.2022.101700Bots ML, et al. γ-Glutamyltransferase and risk of stroke: the EUROSTROKE project. Journal of Epidemiology & Community Health. 2002;56(1):i25–9. https://doi.org/10.1136/jech.56.suppl_1.i25Bots ML, et al. γ-Glutamyltransferase and risk of stroke: the EUROSTROKE project. Journal of Epidemiology & Community Health. 2002;56(1):i25–9. https://doi.org/10.1136/jech.56.suppl_1.i25Corbetta M, Shulman GL. Spatial neglect and attention networks. Annual review of neuroscience. 2011;34(1):569–99. https://doi.org/10.1146/annurev-neuro-061010-113731Corbetta M, Shulman GL. Spatial neglect and attention networks. Annual review of neuroscience. 2011;34(1):569–99. https://doi.org/10.1146/annurev-neuro-061010-113731Hammerbeck U, et al. Spatial neglect in stroke: Identification, disease process and association with outcome during inpatient rehabilitation. Brain sciences. 2019;9(12):374. https://doi.org/10.3390/brainsci9120374Hammerbeck U, et al. Spatial neglect in stroke: Identification, disease process and association with outcome during inpatient rehabilitation. Brain sciences. 2019;9(12):374. https://doi.org/10.3390/brainsci9120374Синдром игнорирования (неглекта) у постинсультных пациентов и возможности нейропсихологической реабилитации. Сборник: Материалы VII Сибирского психологического форума, Томск; 2017.Neglect syndrome in post-stroke patients and the possibilities of neuropsychological rehabilitation. Proceedings of the VII Siberian Psychological Forum, Tomsk; 2017.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.