mesЭкстремальная биомедицинаExtreme Medicine3033-89643033-8972Centre for Strategic Planning of the Federal Medical and Biological Agency10.47183/mes.2025-332mes-332Research ArticleМИКРОБИОЛОГИЯMICROBIOLOGYИзучение антимикробного действия низкотемпературной аргоновой плазмы на хирургическую инфекцию в эксперименте in vitroAntimicrobial effect of low-temperature argon plasma on surgical infection in vitrohttps://orcid.org/0000-0003-4772-9686ЗагайноваА. В.ZagainovaA. V.

Загайнова Анжелика Владимировна, канд. биол. наук

Москва

Anzhelika V. Zagainova, Cand. Sci. (Biol.) 

Moscow

AZagaynova@cspmz.ruhttps://orcid.org/0000-0003-4795-0751СухинаМ. А.SukhinaM. A.

Сухина Марина Алексеевна, канд. биол. наук

Москва

Marina A. Sukhina, Cand. Sci. (Biol.)

Moscow

MSukhina@cspfmba.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5438-0075ЗемлянойА. Б.ZemlianoiA. B.

Земляной Александр Борисович, д-р мед. наук

Красногорск

Москва

Alexander B. Zemlianoi, Dr. Sci. (Med.) 

Krasnogorsk

Moscow

ales9@bk.ruhttps://orcid.org/0000-0001-6208-0972ЗеленинаТ. А.ZeleninaT. A.

Зеленина Татьяна Александровна, канд. мед. наук

Санкт-Петербург

Tatiana A. Zelenina, Cand. Sci. (Med.) 

St. Petersburg 

tzelenina@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-7613-1005МаркевичП. С.MarkevichP. S.

Маркевич Павел Сергеевич, канд. мед. наук

Красногорск

Pavel S. Markevich, Cand. Sci. (Med.) 

Krasnogorsk

mps.doc@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-8154-0217НовожиловК. А.NovozhilovK. A.

Новожилов Константин Андреевич, канд. мед. наук

Москва

Konstantin A. Novozhilov, Cand. Sci. (Med.) 

Moscow

KNovozhilov@cspmz.ruhttps://orcid.org/0000-0002-2396-9231ФедецЗ. Е.FedetsZ. E.

Федец Злата Евгеньевна

Москва

Zlata E. Fedets 

Moscow

Fedets@cspmz.ruhttps://orcid.org/0000-0002-9133-3665ПаньковаМ. Н.PankovaM. N.

Панькова Марина Николаевна

Москва

Marina N. Pankova

Moscow

MPankova@cspmz.ruhttps://orcid.org/0000-0002-6295-661XМанияТ. Р.ManiyaT. R.

Тамари Р. Мания

Москва

Tamari R. Maniya

Moscow

TManiya@cspmz.ruhttps://orcid.org/0000-0001-9728-3075ГрицюкО. В.GritsyukO. V.

Грицюк Ольга Вячеславовна, канд. биол. наук

Москва

Olga V. Gritsyuk, Cand. Sci. (Biol.)

Moscow

Gritsyuk@cspmz.ruЦентр стратегического планирования и управления медико-биологическими рисками здоровью Федерального медико-биологического агентстваРоссияCentre for Strategic Planning of the Federal Medical and Biological AgencyRussian FederationНациональный медицинский исследовательский центр высоких медицинских технологий — Центральный военный клинический госпиталь им. А.А. Вишневского Министерства обороны Российской Федерации; Российский биотехнологический университетРоссияNational Medical Research Center of high Medical Technologies — the Vishnevsky Central Military Clinical Hospital; Russian Biotechnological UniversityRussian FederationВоенно-медицинская академия им. С.М. Кирова Министерства обороны Российской ФедерацииРоссияKirov Military Medical AcademyRussian FederationНациональный медицинский исследовательский центр высоких медицинских технологий — Центральный военный клинический госпиталь им. А.А. Вишневского Министерства обороны Российской ФедерацииРоссияNational Medical Research Center of high Medical Technologies — the Vishnevsky Central Military Clinical HospitalRussian Federation202508092025273351366Copyright © Загайнова А.В., Сухина М.А., Земляной А.Б., Зеленина Т.А., Маркевич П.С., Новожилов К.А., Федец З.Е., Панькова М.Н., Мания Т.Р., Грицюк О.В., 20252025Загайнова А.В., Сухина М.А., Земляной А.Б., Зеленина Т.А., Маркевич П.С., Новожилов К.А., Федец З.Е., Панькова М.Н., Мания Т.Р., Грицюк О.В.Zagainova A.V., Sukhina M.A., Zemlianoi A.B., Zelenina T.A., Markevich P.S., Novozhilov K.A., Fedets Z.E., Pankova M.N., Maniya T.R., Gritsyuk O.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.extrememedicine.ru/jour/article/view/332Введение

Введение. Применение метода на основе низкотемпературной аргоновой плазмы (НТАП) широко изучается в качестве альтернативного подхода к профилактике развития гнойных инфекций в случаях, когда эффективность антимикробных препаратов и антисептиков снижена из-за сформированной к ним устойчивости патогенов.

Цель

Цель. Оценка выживаемости условно-патогенных микроорганизмов, обладающих патогенным потенциалом, после воздействия факторов НТАП на модели in vitro.

Материалы и методы

Материалы и методы. Исследование выполнено с использованием клинических штаммов из группы ESKAPE-патогенов (группа супер-микроорганизмов с высоким эпидемическим потенциалом формирования госпитальных штаммов) и эталонных музейных культур, а также смеси штаммов. В качестве источника НТАП использовали плазменно-дуговую установку «ПЛАЗМОРАН» (Россия). В работе использовали один режим плазмогенерации, три варианта расстояния от среза сопла плазмотрона до плоскости расположения культуры в чашке Петри (10, 15 и 20 см), четыре варианта экспозиции действия факторов НТАП на культуры (15, 30, 45 с для бактерий и 30, 45 и 60 с для грибов). Оценку выживаемости патогенных микроорганизмов in vitro после воздействия НТАП определяли по задержке бактериального роста.

Результаты

Результаты. Выявлено выраженное противомикробное действие в отношении клинических штаммов грамотрицательных бактерий из группы ESKAPE-патогенов K. pneumoniae, Р. aeruginosa, A. baumanii, E. coli, грамположительных бактерий MRSA и дрожжеподобных грибов С. albicans при времени воздействия 30–45 с для бактерий (необходимая при этом доза излучения УФ-А 37,8 Дж/м2, УФ-В 15,9 Дж/м2, УФ-С 34,2 Дж/м2) и расстоянии от сопла прибора 10–15 см. Противомикробное действие НТАП заключается в отсутствии роста микроорганизмов на питательных средах в месте воздействия НТАП при определенных дозе воздействия, времени экспозиции и расстоянии, обеспечивающих снижение титра жизнеспособных микроорганизмов не только монокультур, но и в ассоциации бактерий, как в отношении музейных эталонных культур, так и в отношении клинических штаммов из группы ESKAPE-патогенов.

Выводы

Выводы. Факторы НТАП, формируемые плазменно-дуговой установкой «ПЛАЗМОРАН», обладают выраженным антибактериальным и противогрибковым действием как в отношении музейных эталонных культур, так и в отношении клинических штаммов рабочей коллекции группы ESKAPE-патогенов. Эффективность воздействия факторов НТАП обеспечивает снижение титра жизнеспособных микроорганизмов с 10 8 –10 9 до единичных КОЕ. Факторы воздействия НТАП (доза излучения УФ-А 37,8 Дж/м2; УФ-В 15,9 Дж/м2; УФ-С 34,2 Дж/м2) имеют наибольший эффект при обработке бактериальных культур на расстоянии 10–15 см с экспозицией 30–45 с; для грибов (доза излучения УФ-А 168,6 Дж/м2; УФ-В 68,4 Дж/м2; УФ-С 159 Дж/м2) при расстоянии 10 см и времени воздействия 60 с. A. baumannii и E. faecium более устойчивы к факторам воздействия НТАП, чем другие исследованные бактерии при стандартных дозе, времени воздействия и расстоянии. C. albicans более устойчива к факторам воздействия НТАП по сравнению с бактериями, и их уничтожение требует большей экспозиции воздействия и меньшего расстояния от сопла плазмотрона до обрабатываемой поверхности. Полученные результаты требуют дальнейшего изучения.

Introduction

Introduction. Low-temperature argon plasma (LTAP) has been widely studied as an alternative approach to prevention of purulent infections in cases of reduced germicide effectiveness due to the developed pathogen resistance.

Objective

Objective. Survival assessment of opportunistic pathogens under the action of LTAP exposure in in vitro models.

Materials and methods

Materials and methods. The study was carried out using ESKAPE clinical strains (a “superbug” group with a high epidemic potential for the formation of hospital strains) and reference strains from culture collections, as well as strain mixtures. A PLASMORAN plasma arc unit (Russia) was used as a LTAP source. One plasma generation mode, three distance variants (from the nozzle to the Petri dish culture plane — 10, 15, and 20 cm), four LTAP exposure options (15, 30, 45 s for bacteria and 30, 45, and 60 s for fungi) were used. Pathogens survival after LTAP exposure in vitro was assessed by bacterial growth inhibition.

Results

Results. LTAP showed a significant antimicrobial action against clinical strains of ESKAPE Gram-negative bacteria K. pneumoniae, R. aeruginosa, A. baumanii, E. coli, Gram-positive bacteria MRSA and yeast-like fungi C. albicans under an exposure duration of 30–45 s for bacteria (the required dose of UV-A radiation is 37.8 J/m 2 UV-B 15.9 J/m2 UV-C 34.2 J/m2) and a distance of 10–15 cm from the plasma generator nozzle. The antimicrobial effect is manifested in the absence of pathogen growth on culture media at the site of LTAP exposure at a certain exposure dose, duration, and distance. This effect ensures a decrease in the titer of viable microorganisms not only in monocultures, but also in bacterial associations, both in reference strains from culture collections and in ESKAPE clinical strains.

Conclusions

Conclusions. PLASMORAN-generated LTAP exhibits significant antibacterial and antifungal effects with respect to both reference strains from culture collections and ESKAPE clinical strains. The efficacy of LTAP action ensures a decrease in the titer of viable microorganisms from 10 8 –10 9  CFU to single CFU. The greatest effect of LTAP conditions (UV-A radiation dose of 37.8 J/m2; UV-B 15.9 J/m2; UV-C 34.2 J/m2) on bacterial cultures is observed under a distance of 10–15 cm and an exposure duration of 30–45 s. The optimal conditions for fungi (UV-A radiation dose of 168.6 J/m2; UV-B 68.4 J/m2; UV-C 159 J/m2) are a distance of 10 cm and an exposure duration of 60 s. Under standard dose, exposure duration, and distance, A. baumannii and E. faecium are more resistant to LTAP action than other studied bacteria. C. albicans is more resistant to LTAP action compared to bacteria, requiring a longer exposure and a shorter distance from the plasma generator nozzle to the treated surface. The results obtained require further study.

низкотемпературная аргоновая плазмаплазменный потокфакторы НТАПантимикробное действиеin vitroплазменно-дуговая установка «ПЛАЗМОРАН»low-temperature argon plasmaplasma flowLTAP actionantimicrobial effectin vitroPLASMORAN plasma arc unitReferencesBrook I. Secondary bacterial infections complicating skin lesions. Journal of Medical Microbiology. 2002;51(10): 808–12. https://doi.org/10.1099/0022-1317-51-10-808Brook I. Secondary bacterial infections complicating skin lesions. Journal of Medical Microbiology. 2002;51(10): 808–12. https://doi.org/10.1099/0022-1317-51-10-808Mancuso G, Midiri A, Gerace E, Biondo C. Bacterial antibiotic resistance: the most critical pathogens. Pathogens. 2021;10(10):1310. https://doi.org/10.3390/pathogens10101310Mancuso G, Midiri A, Gerace E, Biondo C. Bacterial antibiotic resistance: the most critical pathogens. Pathogens. 2021;10(10):1310. https://doi.org/10.3390/pathogens10101310Odonkor S, Addo K. Bacteria resistance to antibiotics: recent trends and challenges. International Journal of Biological & Medical Research. 2011;2(4):1204–10.Odonkor S, Addo K. Bacteria resistance to antibiotics: recent trends and challenges. International Journal of Biological & Medical Research. 2011;2(4):1204–10.Brooks B, Brooks A. Therapeutic strategies to combat antibiotic resistance. Advanced Drug Delivery Reviews. 2014;78:14–27. https://doi.org/10.1016/j.addr.2014.10.027Brooks B, Brooks A. Therapeutic strategies to combat antibiotic resistance. Advanced Drug Delivery Reviews. 2014;78:14–27. https://doi.org/10.1016/j.addr.2014.10.027Fair R, Tor Y. Antibiotics and bacterial resistance in the 21st century. Perspectives in Medicinal Chemistry. 2014;6:S14459. https://doi.org/10.4137/PMC.S14459Fair R, Tor Y. Antibiotics and bacterial resistance in the 21st century. Perspectives in Medicinal Chemistry. 2014;6:S14459. https://doi.org/10.4137/PMC.S14459Strateva T, Yordanov D. Pseudomonas aeruginosa–a phenomenon of bacterial resistance. Journal of Medical Microbiology. 2009; 58(9):1133–48. https://doi.org/10.1099/jmm.0.009142-0Strateva T, Yordanov D. Pseudomonas aeruginosa–a phenomenon of bacterial resistance. Journal of Medical Microbiology. 2009; 58(9):1133–48. https://doi.org/10.1099/jmm.0.009142-0Vestby L, Gronseth T, Simm R, Nesse L. Bacterial biofilm and its role in the pathogenesis of disease. Antibiotics. 2020;9(2):59. https://doi.org/10.3390/antibiotics9020059Vestby L, Gronseth T, Simm R, Nesse L. Bacterial biofilm and its role in the pathogenesis of disease. Antibiotics. 2020;9(2):59. https://doi.org/10.3390/antibiotics9020059Prakash B, Veeregowda B, Krishnappa G. Biofilms: a survival strategy of bacteria. Current science. 2003;85:1299–307.Prakash B, Veeregowda B, Krishnappa G. Biofilms: a survival strategy of bacteria. Current science. 2003;85:1299–307.Bi Y, Xia G, Shi C, Wan J, Liu L, Chen Y, et al. Therapeutic strategies against bacterial biofilms. Fundamental Research. 2021;1(2):193–212. https://doi.org/10.1016/j.fmre.2021.02.003Bi Y, Xia G, Shi C, Wan J, Liu L, Chen Y, et al. Therapeutic strategies against bacterial biofilms. Fundamental Research. 2021;1(2):193–212. https://doi.org/10.1016/j.fmre.2021.02.003Singh B, Ghosh S, Chauhan A. Development, dynamics and control of antimicrobial-resistant bacterial biofilms: a review. Environmental Chemistry Letters. 2021;19:1983–93. https://doi.org/10.1007/s10311-020-01169-5Singh B, Ghosh S, Chauhan A. Development, dynamics and control of antimicrobial-resistant bacterial biofilms: a review. Environmental Chemistry Letters. 2021;19:1983–93. https://doi.org/10.1007/s10311-020-01169-5Geisinger E, Isberg R. Interplay Between Antibiotic Resistance and Virulence During Disease Promoted by Multidrug-Resistant Bacteria. Journal of Infectious Diseases. 2017;215(1):9–17. https://doi.org/10.1093/infdis/jiw402Geisinger E, Isberg R. Interplay Between Antibiotic Resistance and Virulence During Disease Promoted by Multidrug-Resistant Bacteria. Journal of Infectious Diseases. 2017;215(1):9–17. https://doi.org/10.1093/infdis/jiw402Пай ГВ, Ракитина ДВ, Сухина МА, Юдин СМ, Макаров ВВ, Мания ТР и др. Изучение связи маркеров антибиотикорезистентности с маркерами вирулентности у ndm-положительных штаммов Klebsiella pneumoniae, циркулирующих в различных водах и локусах человека. Гигиена и Санитария. 2021;100(12):1366–71.Pay GV, Rakitina DV, Sukhina MA, Yudin SM, Makarov VV, Maniya TR, et al. Study of the relationship between antibiotic resistance markers and virulence markers in NDM-positive Klebsiella pneumoniae strains circulating in various waters and human loci. Environmental Hygiene. 2021;100(12):1366–71 (In Russ.).Venezia R, Orrico M, Houston E, Yin S, Naumova Y. Lethal activity of nonthermal plasma sterilization against microorganisms. Infection Control & Hospital Epidemiology. 2008;29(5):430–6. https://doi.org/10.1086/588003Venezia R, Orrico M, Houston E, Yin S, Naumova Y. Lethal activity of nonthermal plasma sterilization against microorganisms. Infection Control & Hospital Epidemiology. 2008;29(5):430–6. https://doi.org/10.1086/588003Laroussi M. Cold plasma in medicine and healthcare: The new frontier in low temperature plasma applications. Frontiers in Physics. 2020;8:74. https://doi.org/10.3389/fphy.2020.00074Laroussi M. Cold plasma in medicine and healthcare: The new frontier in low temperature plasma applications. Frontiers in Physics. 2020;8:74. https://doi.org/10.3389/fphy.2020.00074Karthik C, Sarngadharan S, Thomas V. Low-Temperature Plasma Techniques in Biomedical Applications and Therapeutics: An Overview. International Journal of Molecular Sciences. 2023;25(1):524. https://doi.org/10.3390/ijms25010524Karthik C, Sarngadharan S, Thomas V. Low-Temperature Plasma Techniques in Biomedical Applications and Therapeutics: An Overview. International Journal of Molecular Sciences. 2023;25(1):524. https://doi.org/10.3390/ijms25010524Mohamed H, Nayak G, Rendine N, Wigdahl B, Krebs F, Bruggeman P, et al. Non-thermal plasma as a novel strategy for treating or preventing viral infection and associated disease. Frontiers in Physics. 2021;9:683118. https://doi.org/10.3389/fphy.2021.683118Mohamed H, Nayak G, Rendine N, Wigdahl B, Krebs F, Bruggeman P, et al. Non-thermal plasma as a novel strategy for treating or preventing viral infection and associated disease. Frontiers in Physics. 2021;9:683118. https://doi.org/10.3389/fphy.2021.683118Perucca M. Introduction to plasma and plasma technology. Plasma Technology for Hyperfunctional Surfaces: Food, Biomedical, and Textile Applications. Wiley-VCH Verlag GmbH & Co;2010:1–32. https://doi.org/10.1002/9783527630455.ch1Perucca M. Introduction to plasma and plasma technology. Plasma Technology for Hyperfunctional Surfaces: Food, Biomedical, and Textile Applications. Wiley-VCH Verlag GmbH & Co;2010:1–32. https://doi.org/10.1002/9783527630455.ch1Hury S, Vidal D, Desor F, Pelletier J, Lagarde T. A parametric study of the destruction efficiency of Bacillus spores in low pressure oxygen-based plasmas. Letters in Applied Microbiology.1998;26(6):417–21. https://doi.org/10.1046/j.1472-765x.1998.00365.xHury S, Vidal D, Desor F, Pelletier J, Lagarde T. A parametric study of the destruction efficiency of Bacillus spores in low pressure oxygen-based plasmas. Letters in Applied Microbiology.1998;26(6):417–21. https://doi.org/10.1046/j.1472-765x.1998.00365.xLassen K, Nordby B, Grün R. The dependence of the sporicidal effects on the power and pressure of RF-generated plasma processes. Journal of Biomedical Materials Research Part B: Applied Biomaterials. 2005;74(1):553–9. https://doi.org/10.1002/jbm.b.30239Lassen K, Nordby B, Grün R. The dependence of the sporicidal effects on the power and pressure of RF-generated plasma processes. Journal of Biomedical Materials Research Part B: Applied Biomaterials. 2005;74(1):553–9. https://doi.org/10.1002/jbm.b.30239Shimizu T, Steffes B, Pompl R, Jamitzky F, Bunk W, Ramrath K, et al. Characterization of microwave plasma torch for decontamination. Plasma Processes and Polymers. 2008;5(6):577–82.Shimizu T, Steffes B, Pompl R, Jamitzky F, Bunk W, Ramrath K, et al. Characterization of microwave plasma torch for decontamination. Plasma Processes and Polymers. 2008;5(6):577–82.Yan D, Malyavko A, Wang Q, Ostrikov K, Sherman J, Keidar M. Multi-modal biological destruction by cold atmospheric plasma: capability and mechanism. Biomedicines. 2021;9(9):1259. https://doi.org/10.3390/biomedicines9091259Yan D, Malyavko A, Wang Q, Ostrikov K, Sherman J, Keidar M. Multi-modal biological destruction by cold atmospheric plasma: capability and mechanism. Biomedicines. 2021;9(9):1259. https://doi.org/10.3390/biomedicines9091259Lackmann J, Bandow J. Inactivation of microbes and macromolecules by atmospheric-pressure plasma jets. Applied Microbiology and Biotechnology.2014;98:6205–13. https://doi.org/10.1007/s00253-014-5781-9Lackmann J, Bandow J. Inactivation of microbes and macromolecules by atmospheric-pressure plasma jets. Applied Microbiology and Biotechnology.2014;98:6205–13. https://doi.org/10.1007/s00253-014-5781-9Raji A, Vasu D, Pandiyaraj K, Ghobeira R, De Geyter N, Morent R, et al. Combinatorial effects of non-thermal plasma oxidation processes and photocatalytic activity on the inactivation of bacteria and degradation of toxic compounds in wastewater. RSC Advances. 2022;12(22):14246–59. https://doi.org/10.1039/d1ra09337aRaji A, Vasu D, Pandiyaraj K, Ghobeira R, De Geyter N, Morent R, et al. Combinatorial effects of non-thermal plasma oxidation processes and photocatalytic activity on the inactivation of bacteria and degradation of toxic compounds in wastewater. RSC Advances. 2022;12(22):14246–59. https://doi.org/10.1039/d1ra09337aMoreau M, Orange N, Feuilloley M. Non-thermal plasma technologies: new tools for bio-decontamination. Biotechnology Advances. 2008;26(6):610–7. https://doi.org/10.1016/j.biotechadv.2008.08.001Moreau M, Orange N, Feuilloley M. Non-thermal plasma technologies: new tools for bio-decontamination. Biotechnology Advances. 2008;26(6):610–7. https://doi.org/10.1016/j.biotechadv.2008.08.001Sung S, Huh J, Yun M, Chang B, Jeong C, Jeon Y. Sterilization effect of atmospheric pressure non-thermal air plasma on dental instruments. The Journal of Advanced Prosthodontics. 2013;5(1):2–8. https://doi.org/10.4047/jap.2013.5.1.2Sung S, Huh J, Yun M, Chang B, Jeong C, Jeon Y. Sterilization effect of atmospheric pressure non-thermal air plasma on dental instruments. The Journal of Advanced Prosthodontics. 2013;5(1):2–8. https://doi.org/10.4047/jap.2013.5.1.2Busco G, Robert E, Chettouh-Hammas N, Pouvesle J, Grillon C. The emerging potential of cold atmospheric plasma in skin biology. Free Radical Biology and Medicine. 2020;161:290–304. https://doi.org/10.1016/j.freeradbiomed.2020.10.004Busco G, Robert E, Chettouh-Hammas N, Pouvesle J, Grillon C. The emerging potential of cold atmospheric plasma in skin biology. Free Radical Biology and Medicine. 2020;161:290–304. https://doi.org/10.1016/j.freeradbiomed.2020.10.004Lotfi M, Khani M, Shokri B. A review of cold atmospheric plasma applications in dermatology and aesthetics. Plasma Medicine. 2023;13:1. https://doi.org/10.1615/PlasmaMed.2023049359Lotfi M, Khani M, Shokri B. A review of cold atmospheric plasma applications in dermatology and aesthetics. Plasma Medicine. 2023;13:1. https://doi.org/10.1615/PlasmaMed.2023049359Фролов СА, Кузьминов АМ, Вышегородцев ДВ, Королик ВЮ, Туктагулов НВ, Жарков ЕЕ и др. Применение низкотемпературной аргоновой плазмы в лечении ран после открытой геморроидэктомии. Колопроктология. 2021;20(3):51–61. https://doi.org/10.33878/2073-7556-2021-20-3-51-61Frolov SA, Kuzminov AM, Vyshegorodtsev DV, Korolik VYu, Tuktagulov NV, Zharkov EE, et al. Low-temperature argon plasma in the wounds treatment after hemorrhoidectomy. Koloproktologia. 2021;20(3):51–61 (In Russ.). https://doi.org/10.33878/2073-7556-2021-20-3-51-61Шулутко АМ, Османов ЭГ, Новикова ИВ, Чочия СЛ, Середин ВП, Мачарадзе АД. Плазменная обработка при лечении поздних воспалительно-гнойных осложнений инъекционной контурной пластики полиакриламидным гелем. Хирургия. Журнал им. Н.И. Пирогова. 2017;9:59–63. https://doi.org/10.17116/hirurgia2017959-63Shulutko AM, Osmanov ÉG, Novikova IV, Chochiya SL, Seredin VP, Macharadze AD. Plasma management in complex treatment of late inflammatory complications after injection contour plasty with polyacrylamide gel. Surgery. Journal named by Pirogov NI. 2017;9:59–63. https://doi.org/10.17116/hirurgia2017959-63Pierdzioch P, Hartwig S, Herbst S, Raguse J, Dommisch H, Abu-Sirhan S, et al. Cold plasma: a novel approach to treat infected dentin–a combined ex vivo and in vitro study. Clinical Oral Investigations. 2016;20:2429–35. https://doi.org/10.1007/s00784-016-1723-5Pierdzioch P, Hartwig S, Herbst S, Raguse J, Dommisch H, Abu-Sirhan S, et al. Cold plasma: a novel approach to treat infected dentin–a combined ex vivo and in vitro study. Clinical Oral Investigations. 2016;20:2429–35. https://doi.org/10.1007/s00784-016-1723-5Herbst S, Hertel M, Ballout H, Pierdzioch P, Weltmann K, Wirtz H, et al. Bactericidal efficacy of cold plasma at different depths of infected root canals in vitro. The Open Dentistry Journal. 2015;9:486. https://doi.org/10.2174/1874210601509010486Herbst S, Hertel M, Ballout H, Pierdzioch P, Weltmann K, Wirtz H, et al. Bactericidal efficacy of cold plasma at different depths of infected root canals in vitro. The Open Dentistry Journal. 2015;9:486. https://doi.org/10.2174/1874210601509010486Scholtz V, Vaňková E, Kašparová P, Premanath R, Karunasagar I, Julák J. Non-thermal plasma treatment of ESKAPE pathogens: a review. Frontiers in Microbiology. 2021;12:737635. https://doi.org/10.3389/fmicb.2021.737635Scholtz V, Vaňková E, Kašparová P, Premanath R, Karunasagar I, Julák J. Non-thermal plasma treatment of ESKAPE pathogens: a review. Frontiers in Microbiology. 2021;12:737635. https://doi.org/10.3389/fmicb.2021.737635Flynn P, Higginbotham S, Alshraiedeh N, Gorman S, Graham W, Gilmore B. Bactericidal efficacy of atmospheric pressure non-thermal plasma (APNTP) against the ESKAPE pathogens. International Journal of Antimicrobial Agents. 2015;46:101–7. https://doi.org/10.1016/j.ijantimicag.2015.02.026Flynn P, Higginbotham S, Alshraiedeh N, Gorman S, Graham W, Gilmore B. Bactericidal efficacy of atmospheric pressure non-thermal plasma (APNTP) against the ESKAPE pathogens. International Journal of Antimicrobial Agents. 2015;46:101–7. https://doi.org/10.1016/j.ijantimicag.2015.02.026Soušková H, Scholtz V, Julák J, Kommová L, Savická D, Pazlarová J. The survival of micromycetes and yeasts under the low-temperature plasma generated in electrical discharge. Folia Microbiologica. 2011;56:77–9. https://doi.org/10.1007/s12223-011-0005-5Soušková H, Scholtz V, Julák J, Kommová L, Savická D, Pazlarová J. The survival of micromycetes and yeasts under the low-temperature plasma generated in electrical discharge. Folia Microbiologica. 2011;56:77–9. https://doi.org/10.1007/s12223-011-0005-5Veerana M, Ketya W, Park G. Application of non-thermal plasma to fungal resources. Journal of Fungi. 2022,8(2):102. https://doi.org/10.3390/jof8020102Veerana M, Ketya W, Park G. Application of non-thermal plasma to fungal resources. Journal of Fungi. 2022,8(2):102. https://doi.org/10.3390/jof8020102Tyczkowska-Sieroń E, Kałużewski T, Grabiec M, Kałużewski B, Tyczkowski J. Genotypic and phenotypic changes in Candida albicans as a result of cold plasma treatment. International Journal of Molecule Science. 2020;21:8100. https://doi.org/10.3390/ijms21218100Tyczkowska-Sieroń E, Kałużewski T, Grabiec M, Kałużewski B, Tyczkowski J. Genotypic and phenotypic changes in Candida albicans as a result of cold plasma treatment. International Journal of Molecule Science. 2020;21:8100. https://doi.org/10.3390/ijms21218100

The authors declare that there are no conflicts of interest present.