mesЭкстремальная биомедицинаExtreme Medicine3033-89643033-8972Centre for Strategic Planning of the Federal Medical and Biological Agency10.47183/mes.2025-405mes-405Research ArticleСПОРТИВНАЯ МЕДИЦИНАSPORTS MEDICINEПараметры метаболизма костной ткани и гормональные характеристики несовершеннолетних спортсменов с функциональным гипогонадизмомParameters of bone tissue metabolism and hormonal characteristics in adolescent athletes with functional hypogonadismhttps://orcid.org/0000-0003-0927-0288ИсаеваЕ. П.IsaevaE. P.

Исаева Елена Петровна, канд. мед. наук 

Москва

Elena P. Isaeva, Cand. Sci. (Med.)

Moscow

dora7474@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-9834-727XОкороковП. Л.OkorokovP. L.

Окороков Павел Леонидович, канд. мед. наук 

Москва

Pavel L. Okorokov, Cand. Sci. (Med.)

Moscow

https://orcid.org/0000-0002-0199-3089СтоляроваС. А.StolyarovaS. A.

Столярова Светлана Анатольевна, канд. мед. наук 

Москва

Svetlana A. Stolyarova, Cand. Sci. (Med.)

Moscow

https://orcid.org/0000-0002-9717-5872ЗябкинИ. В.ZabkinI. V.

Зябкин Илья Владимирович, д-р мед. наук 

Москва

Ilya V. Zabkin, Dr. Sci. (Med.)

Moscow

https://orcid.org/0009-0009-9177-1292ИсаевМ. Р.IsaevM. R.

Исаев Максим Ростиславович 

Москва

Maxim R. Isaev

Moscow

Федеральный научно-клинический центр детей и подростков Федерального медико-биологического агентства; Государственный научный центр Российской Федерации — Федеральный медицинский биофизический центр им. А.И. Бурназяна Федерального медико-биологического агентства; Российский университет медицины Минздрава РоссииРоссияFederal Scientific and Clinical Center for Children and Adolescents of the Federal Medical and Biological Agency; Burnasyan Federal Medical Biophysical Center; Russian University of MedicineRussian FederationФедеральный научно-клинический центр детей и подростков Федерального медико-биологического агентства; Национальный медицинский исследовательский центр эндокринологии им. академика И.И. ДедоваРоссияFederal Scientific and Clinical Center for Children and Adolescents of the Federal Medical and Biological Agency; Endocrinology Research CentreRussian FederationФедеральный научно-клинический центр детей и подростков Федерального медико-биологического агентства; Государственный научный центр Российской Федерации — Федеральный медицинский биофизический центр им. А.И. Бурназяна Федерального медико-биологического агентстваРоссияFederal Scientific and Clinical Center for Children and Adolescents of the Federal Medical and Biological Agency; Burnasyan Federal Medical Biophysical CenterRussian FederationПервый Московский государственный медицинский университет им. И.М. СеченоваРоссияSechenov First Moscow State Medical UniversityRussian Federation202610062026282226233Copyright © Исаева Е.П., Окороков П.Л., Столярова С.А., Зябкин И.В., Исаев М.Р., 20262026Исаева Е.П., Окороков П.Л., Столярова С.А., Зябкин И.В., Исаев М.Р.Isaeva E.P., Okorokov P.L., Stolyarova S.A., Zabkin I.V., Isaev M.R.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.extrememedicine.ru/jour/article/view/405Введение

Введение. Синдром относительного дефицита энергии у спортсменов мужского пола может приводить к развитию функционального гипогонадизма (ФГ), сопровождающегося дефицитом тестостерона и нарушениями процессов ремоделирования костной ткани.

Цель

Цель. Оценка гормонального профиля и параметров метаболизма костной ткани в сыворотке крови у несовершеннолетних спортсменов в зависимости от наличия ФГ.

Материалы и методы

Материалы и методы. Проведено одноцентровое одномоментное исследование, включившее 50 юных спортсменов 15– 18 лет (средний возраст 16,5 [15,9; 16,9] года), входящих в состав сборных команд Российской Федерации по трем видам спорта (греко-римская борьба, дзюдо, футбол) и разделенных на две группы в зависимости от наличия ФГ (по уровню общего тестостерона ≤ 12 нмоль/л). В группу с ФГ включены 12 спортсменов; в группу сравнения без ФГ — 38 атлетов. У спортсменов в сыворотке крови определяли уровни паратиреоидного гормона, 25-гидроксивитамина D, маркеров метаболизма костной ткани (остеокальцин, С-концевой телопептид коллагена 1-го типа (β-CrossLaps), N-терминальный пропептид проколлагена 1-го типа), а также активность общей щелочной фосфатазы. Для оценки гормонального профиля исследовали уровни лютеинизирующего гормона (ЛГ), фолликулостимулирующего гормона (ФСГ), ингибина В, общего тестостерона и лептина в сыворотке крови. Оценка композиционного состава тела проведена методом биоимпедансного анализа. Половое развитие оценивали по классификации Tanner. Статистическую обработку данных проводили с использованием пакета прикладных программ Statistica v. 10.0 (StatSoftInc., США).

Результаты

Результаты. У спортсменов с ФГ выявлено статистически значимо большее процентное содержание жировой ткани в организме по сравнению со сверстниками с нормальным уровнем общего тестостерона (13,5 [8,1; 19,9] и 10,1 [9,0; 12,2]% соответственно, р = 0,034, в то время как по количеству тощей массы тела исследуемые группы статистически значимо не различались (58,3 [46,5; 82,0] и 61,9 [55,4; 67,0] кг соответственно, р = 0,742). У спортсменов с андрогенным дефицитом выявлен более низкий уровень ЛГ по сравнению со спортсменами без ФГ (1,6 [0,9; 2,9] и 2,7 [1,7; 3,4] МЕ/л соответственно, р = 0,031) при сопоставимых значениях ФСГ и ингибина В (3,4 [2,2; 4,2] и 3,5 [2,1; 5,7] МЕ/л соответственно, р = 0,547; 176,5 [147,0; 248,6] и 194,5 [166,0; 231,6] пг/мл соответственно, р = 0,586). Уровни маркеров метаболизма костной ткани у спортсменов с ФГ статистически значимо не отличались от группы спортсменов с нормальным уровнем тестостерона.

Выводы

Выводы. Развитие ФГ у несовершеннолетних высококвалифицированных спортсменов мужского пола сопровождается нарушением функции гонадостата и сохранной функции клеток Сертоли. Андрогенный дефицит у спортсменов ассоциирован с увеличением содержания жировой ткани в организме, но не сопровождается изменением количества тощей массы тела. У юных спортсменов мужского пола ФГ не оказывает негативного влияния на процессы ремоделирования костной ткани, учитывая отсутствие статистически значимых изменений параметров метаболизма костной ткани.

Introduction

Introduction. The syndrome of relative energy deficiency (RED-S) in male athletes can lead to the development of functional hypogonadism (FH), characterized by testosterone deficiency and impairments in bone tissue remodeling processes.

Objective

Objective. Assessment of the hormonal profile and parameters of bone tissue metabolism in blood serum in adolescent athletes in the setting of FH presence/absence.

Materials and methods

Materials and methods. A single-center, cross-sectional study involved 50 adolescent athletes aged 15–18 years (median age 16.5 [15.9; 16.9] years), all members of Russian national teams in three kinds of sport (Greco-Roman wrestling, judo, and football). The participants were divided into two groups based on FH presence (according to the total testosterone level ≤ 12 nmol/L). The FH group included 12 athletes; the comparison group without FH comprised 38 athletes. Serum levels of parathyroid hormone, 25-hydroxyvitamin D, and bone metabolism markers (osteocalcin, C-terminal telopeptide of type I collagen (β-CrossLaps), N-terminal propeptide of type I procollagen), as well as total alkaline phosphatase activity, were determined in all athletes. To assess the hormonal profile, serum levels of luteinizing hormone (LH), follicle-stimulating hormone (FSH), inhibin B, total testosterone, and leptin were investigated. Body composition assessment was performed using bioelectrical impedance analysis. Sexual development was assessed according to the Tanner rating. Statistical data processing was carried out using the Statistica v. 10.0 software package (StatSoft Inc.; USA).

Results

Results. Athletes with FH exhibited a statistically significantly higher percentage of body fat compared to their peers with normal total testosterone levels (13.5 [8.1; 19.9]% and 10.1 [9.0; 12.2]%, respectively, p = 0.034). Conversely, the groups did not differ statistically significantly in terms of lean body mass (58.3 [46.5; 82.0] kg and 61.9 [55.4; 67.0] kg, respectively, p = 0.742). Athletes with androgen deficiency showed a lower level of LH compared to athletes without FH (1.6 [0.9; 2.9] IU/L and 2.7 [1.7; 3.4] IU/L, respectively, p = 0.031), while FSH and inhibin B levels were comparable (3.4 [2.2; 4.2] IU/L and 3.5 [2.1; 5.7] IU/L, respectively, p = 0.547; 176.5 [147.0; 248.6] pg/mL and 194.5 [166.0; 231.6] pg/mL, respectively, p = 0.586). The levels of bone metabolism markers in athletes with FH did not differ statistically significantly from those in the group of athletes with normal testosterone levels.

Conclusions

Conclusions. The FH development in adolescent male high-performance athletes can be accompanied by gonadostat dysfunction and preserved Sertoli cell function. Androgen deficiency in athletes is associated with an increase in body fat percentage, without changes in lean body mass. In young male athletes, FH does not have a negative impact on bone tissue remodeling processes, given the absence of statistically significant changes in bone metabolism parameters.

юные спортсменыспортивная медицинафункциональный гипогонадизмтестостероностеокальцинβ-CrossLapsвитамин Dadolescent athletessports medicinefunctional hypogonadismtestosteroneosteocalcinβ-CrossLapsvitamin DИсследование выполнено в рамках прикладной научно-исследовательской работы «Развитие персонализированного подхода в ведении несовершеннолетних спортсменов спортивных сборных команд Российской Федерации» (шифр «Дети в спорте-25/27»).The study was conducted within the framework of the applied research project entitled Development of a Personalized Approach in Managing Underage Athletes of Russian National Sports Teams (code “Children in Sports-25/27”).ReferencesMountjoy M, Ackerman KE, Bailey DM, Burke LM, Constantini N, Hackney AC, et al. 2023 International Olympic Committee’s (IOC) consensus statement on Relative Energy Deficiency in Sport (REDs). British Journal of Sports Medicine. 2023;57(17):1073–97. https://doi.org/10.1136/bjsports-2023-106994Mountjoy M, Ackerman KE, Bailey DM, Burke LM, Constantini N, Hackney AC, et al. 2023 International Olympic Committee’s (IOC) consensus statement on Relative Energy Deficiency in Sport (REDs). British Journal of Sports Medicine. 2023;57(17):1073–97. https://doi.org/10.1136/bjsports-2023-106994Burke LM, Close GL, Lundy B, Mooses M, Morton JP, Tenforde AS. Relative energy deficiency in sport in male athletes: a commentary on its presentation among selected groups of male athletes. International Journal of Sport Nutrition and Exercise Metabolism. 2018;28(4):364–74. https://doi.org/10.1123/ijsnem.2018-0182Burke LM, Close GL, Lundy B, Mooses M, Morton JP, Tenforde AS. Relative energy deficiency in sport in male athletes: a commentary on its presentation among selected groups of male athletes. International Journal of Sport Nutrition and Exercise Metabolism. 2018;28(4):364–74. https://doi.org/10.1123/ijsnem.2018-0182Hackney AC, Constantini NW. Endocrinology of Physical Activity and Sport. 3rd ed. Cham: Humana press; 2020. https://doi.org/10.1007/978-3-030-33376-8Hackney AC, Constantini NW. Endocrinology of Physical Activity and Sport. 3rd ed. Cham: Humana press; 2020. https://doi.org/10.1007/978-3-030-33376-8Костина ОВ, Галова ЕА, Преснякова МВ. Особенности влияния гормонов на увеличение риска спортивного травматизма и развитие синдрома перетренированности у детей и подростков-спортсменов (обзор литературы). Клиническая лабораторная диагностика. 2025;70(2):89–96. https://doi.org/10.51620/0869-2084-2025-70-2-89-96Kostina OV, Galova ЕА, Presnyakova MV. Features of the effect of hormones on increasing the risk of sports injuries and the development of overtraining syndrome in children and adolescent athletes (review of literature). Russian Clinical Laboratory Diagnostics. 2025;70(2):89–96 (In Russ.). https://doi.org/10.51620/0869-2084-2025-70-2-89-96Khosla S. Update on estrogens and the skeleton. The Journal of Clinical Endocrinology and Metabolism. 2010;95(8):3569–77. https://doi.org/10.1210/jc.2010-0856Khosla S. Update on estrogens and the skeleton. The Journal of Clinical Endocrinology and Metabolism. 2010;95(8):3569–77. https://doi.org/10.1210/jc.2010-0856Hackney AC, Lane AR, Register-Mihalik J, O’Leary CB. Endurance exercise training and male sexual libido. Medicine and Science in Sports and Exercise. 2017;49(7):1383–8. https://doi.org/10.1249/MSS.0000000000001235Hackney AC, Lane AR, Register-Mihalik J, O’Leary CB. Endurance exercise training and male sexual libido. Medicine and Science in Sports and Exercise. 2017;49(7):1383–8. https://doi.org/10.1249/MSS.0000000000001235Hooper DR, Tenforde AS, Hackney AC. Treating exercise-associated low testosterone and its related symptoms. The Physician and Sportsmedicine. 2018;46(4):427–34. https://doi.org/10.1080/00913847.2018.1507234Hooper DR, Tenforde AS, Hackney AC. Treating exercise-associated low testosterone and its related symptoms. The Physician and Sportsmedicine. 2018;46(4):427–34. https://doi.org/10.1080/00913847.2018.1507234Киселева НГ, Таранушенко ТЕ, Голубенко НК. Диагностика остеопороза в детском возрасте. Медицинский совет. 2020;1:179–86. https://doi.org/10.21518/2079-701X-2020-1-186-193Kiseleva NG, Taranushenko TE, Golubenko NK. Diagnosis of osteoporosis at an early age. Medical Council. 2020;1:179–86 (In Russ.). https://doi.org/10.21518/2079-701X-2020-1-186-193Дедов ИИ, Мокрышева НГ, Мельниченко ГА, Роживанов РВ, Камалов АА, Мкртумян АМ и др. Проект клинических рекомендаций «Синдром гипогонадизма у мужчин». Ожирение и метаболизм. 2021;18(4):496–507. https://doi.org/10.14341/omet12817Dedov II, Mokrysheva NG, Melnichenko GA, Rozhivanov RV, Kamalov AA, Mkrtumyan АM, et al. Draft of Russian Clinical Practice Guidelines «Male hypogonadism». Obesity and metabolism. 2021;18(4):496–507 (In Russ.). https://doi.org/10.14341/omet12817Tanner JM, Whitehouse RH. Clinical longitudinal standards for height, weight, height velocity, weight velocity, and stages of puberty. Archives of Disease in Childhood. 1976;51(3):170.Tanner JM, Whitehouse RH. Clinical longitudinal standards for height, weight, height velocity, weight velocity, and stages of puberty. Archives of Disease in Childhood. 1976;51(3):170.Никитина КИ, Сафонов ЛВ, Абрамова ТФ, Никитина ТМ, Абдувосидов ХА. Особенности костного метаболизма у спортсменов велоспорта. Современные проблемы науки и образования. 2022;6(1). https://doi.org/10.17513/spno.32268Nikitina KI, Safonov LV, Abramova TF, Nikitina TM, Abduvosidov KhA. Features of Bone Metabolism in Cycling Athletes. Modern Problems of Science and Education. 2022;6(1) (In Russ.). https://doi.org/10.17513/spno.32268Пигарова ЕА, Рожинская ЛЯ, Белая ЖЕ, Дзеранова ЛК, Каронова ТЛ, Ильин АВ и др. Клинические рекомендации Российской ассоциации эндокринологов по диагностике, лечению и профилактике дефицита витамина D у взрослых. Проблемы Эндокринологии. 2016;62(4):60–84. https://doi.org/10.14341/probl201662460-84Pigarova EA, Rozhinskaya LYa, Belaya JE, Dzeranova LK, Karonova TL, Ilyin AV, et al. Russian Association of Endocrinologists recommendations for diagnosis, treatment and prevention of vitamin D deficiency in adults. Problems of Endocrinology. 2016;62(4):60–84 (In Russ.) https://doi.org/10.14341/probl201662460-84Исаева ЕП, Окороков ПЛ, Столярова СА, Ключников СО, Зябкин ИВ, Исаев МР и др. Маркеры метаболизма костной ткани у юных высококвалифицированных спортсменов. Медицина экстремальных ситуаций. 2025;27(3):384–91. https://doi.org/10.47183/mes.2025-256Isaeva EP, Okorokov PL, Stolyarova SA, Kluchnikov SO, Zyabkin IV, Isaev MR, et al. Bone metabolism markers in young high-performance athletes. Extreme Medicine. 2025;27(3):384–91 (In Russ.). https://doi.org/10.47183/mes.2025-256Areta JL, Taylor HL, Koehler K. Low energy availability: history, definition and evidence of its endocrine, metabolic and physiological effects in prospective studies in females and males. European Journal of Applied. Physiology. 2021;121(1):1–21. https://doi.org/10.1007/s00421-020-04516-0Areta JL, Taylor HL, Koehler K. Low energy availability: history, definition and evidence of its endocrine, metabolic and physiological effects in prospective studies in females and males. European Journal of Applied. Physiology. 2021;121(1):1–21. https://doi.org/10.1007/s00421-020-04516-0Пичугова СB. Сравнительная характеристика гормонального фона у мужчин с бесплодием и у подростков с варикоцеле. Акушерство, Гинекология и Репродукция. 2021;15(2):156–65. https://doi.org/10.17749/2313-7347/ob.gyn.rep.2021.155Pichugova SV. Comparative characteristics of endocrine profile in males with infertility as well as in adolescents with varicocele. Obstetrics, Gynecology and Reproduction. 2021;15(2):156–65 (In Russ.). https://doi.org/10.17749/2313-7347/ob.gyn.rep.2021.155Crofton PM, Evans AE, Groome NP, Taylor MR, Holland CV, Kelnar CJ. Inhibin B in boys from birth to adulthood: relationship with age, pubertal stage, FSH and testosterone. Clinical Endocrinology. 2002;56(2):215–21. https://doi.org/10.1046/j.0300-0664.2001.01448.xCrofton PM, Evans AE, Groome NP, Taylor MR, Holland CV, Kelnar CJ. Inhibin B in boys from birth to adulthood: relationship with age, pubertal stage, FSH and testosterone. Clinical Endocrinology. 2002;56(2):215–21. https://doi.org/10.1046/j.0300-0664.2001.01448.xMeyer NL, Sundgot-Borgen J, Lohman TG, Ackland TR, Stewart AD, Maughan RJ, et al. Body composition for health and performance: a survey of body composition assessment practice carried References out by the Ad Hoc Research Working Group on Body Composition, Health and Performance under the auspices of the IOC Medical Commission. British Journal of Sports Medicine. 2013;47(16):1044–53. https://doi.org/10.1136/bjsports-2013-092561Meyer NL, Sundgot-Borgen J, Lohman TG, Ackland TR, Stewart AD, Maughan RJ, et al. Body composition for health and performance: a survey of body composition assessment practice carried References out by the Ad Hoc Research Working Group on Body Composition, Health and Performance under the auspices of the IOC Medical Commission. British Journal of Sports Medicine. 2013;47(16):1044–53. https://doi.org/10.1136/bjsports-2013-092561Берковская МА, Эльмурзаева АА, Эдаев АЛ-А, Селахов ТЮ, Токаев ХМ, Гурова ИД. Влияние спортивных нагрузок на работу эндокринной системы у мужчин. Consilium Medicum. 2024;26(4):263–68. https://doi.org/10.26442/20751753.2024.4.202697Berkovskaya MA, Elmurzaeva AA, Edaev ALA, Selakhov TYu, Tokaev HM, Gurova ID. The impact of physical exercise on the endocrine system in men: A review. Consilium Medicum. 2024;26(4):263–68 (In Russ.). https://doi.org/10.26442/20751753.2024.4.202697de Assis GG, Murawska-Ciałowicz E. Exercise and Weight Management: The Role of Leptin — A Systematic Review and Update of Clinical Data from 2000–2022. Journal of Clinical Medicine. 2023;12(12):4490. https://doi.org/10.3390/jcm12134490de Assis GG, Murawska-Ciałowicz E. Exercise and Weight Management: The Role of Leptin — A Systematic Review and Update of Clinical Data from 2000–2022. Journal of Clinical Medicine. 2023;12(12):4490. https://doi.org/10.3390/jcm12134490Аксенова НВ, Мангушев ТА, Окороков ПЛ, Бабаева ЕВ, Зябкин ИВ. Влияние уровня общего тестостерона у хоккеистов-юниоров на гематологические, биохимическое показатели и уровень физической работоспособности. Спортивная медицина: наука и практика. 2023;13(1):80–7. https://doi.org/10.47529/2223-2524.2023.1.8Aksenova NV, Mangushev TA, Okorokov PL, Babaeva EV, Zyabkin IV. Effect of testosterone in young ice-hockey players on hematological, biochemical parameters and the level of physical performance. Sports Medicine: Research and Practice. 2023;13(1):80–7 (In Russ.). https://doi.org/10.47529/2223-2524.2023.1.8Мокрышева НГ, Еремкина АК, Мирная СС, Ковалева ЕВ. Трудности дифференциальной диагностики между первичной и вторичной формами гиперпаратиреоза. Ожирение и метаболизм. 2017;14(3):48–53. https://doi.org/10.14341/omet2017348-53Mokrysheva NG, Eremkina AK, Mirnaya SS, Kovaleva EV. Challenges in differential diagnosis between primary and secondary forms of hyperparathyroidism. Obesity and Metabolism. 2017;14(3):48–53 (In Russ.). https://doi.org/10.14341/omet2017348-53

The authors declare that there are no conflicts of interest present.